高等植物PSⅠ和PSⅡ光抑制机理的研究进展

收 稿日期 ：2016-06-10基金项目 ：国家自然科学基金项目 （31301813）；农业部现代农业产业体系建设专项项目 （CARS-25）；“十二五 ”科技攻关项目 （2015103003）作者简介 ：李天来 （1955-），男 ，博士 ，中国工程院院士 ，博士生导师 ，从事设施园艺及蔬菜生理生态研究 ，E-mail：tianlaili126.com光是植物光合作用的能量来源 ，但光能过剩会导致光合器官发生光钝化 ，引起光抑制 。 早期研究将光抑制定义为光诱导的光合能力的减弱 ，是植物光反应必然的结果1；随着新技术的引入及深入的研究 ，普遍将光抑制定义为光诱导的光合放氧及光合系统电子传递能力的减弱2，严重时会引起植株二氧化碳同化力 （CO2）、最大光化学效率 （Fv/Fm）及最大光合速率 （Amax）的持续降低 ，甚至导致光合机构的光氧化损伤 。 近年来 ，光抑制已成为光合作用研究领域的热点问题并且人们意识到不仅在强光下 ，在其他环境胁迫 （如盐 、缺磷 、干旱 、高温或低温等 ）存在时也可能引发或加剧光抑制3-7。植物光合机构由光系统 （PS ）和光系统 （PS ）构成 ，其中 PS 被认为是发生光抑制的原初部位8-10。光下光合细胞不断进行着 PS 光损伤及光修复过程 ，而 PS 光抑制程度便取决于这二者的速率11-12。 通过分别测定光损伤和光修复过程的试验发现光损伤过程不受 （或者极少受 ）环境因素的影响 ，而光修复过程极易受环境因子的影响13-14。 如盐胁迫 、强光胁迫 、氧化胁迫会抑制植株最大光修复速率但不影响其光损伤速率3，15-16，并造成能量过剩 ，从而导致植株光合能力下降 ，发生光抑制 。相对而言 ，PS 稳定 ，一般不易受损 ，但是一旦 PS 受到破坏 ，其恢复是一个非常缓慢的过程 。 自 TERASHIMA 等17首次在冷敏感型黄瓜叶片中发现 PS 光抑制现象以来 ，有关不同环境条件下 ，高等植物 PS 选择性抑制 （即 PS 光抑制程度大于 PS 光抑制程度 ）已成为重高等植物 PS 和 PS 光抑制机理的研究进展李天来 ，路 涛 ，刘玉凤 ，齐明芳 ，孙周平（沈阳农业大学 园艺学院 /设施园艺省部共建教育部重点实验室 /环渤海湾地区设施蔬菜优质高效生产协同创新中心 ，沈阳 110161）摘 要 ：高等植物利用光能进行光合作用 ，但当光能超过光合系统所能利用的数量时 ，会发生光抑制 。 其中光系统 （PS ）是光抑制的原初部位 ，它在许多逆境下被抑制甚至破坏 ，而光系统 （PS ）在特定环境胁迫下也会发生光破坏现象 。 分别从 PS 光抑制的发生机理及其光破坏防御和 PS 光抑制的作用机理 、D1 蛋白周转及 PS 修复循环等方面概述了近年该热门课题的研究现状和进展 ，并分析了两个光系统反应中心受破坏的机理及其异同 。 最后 ，对今后值得深入研究和待解决的问题进行了展望 。关键词 ：光抑制 ；光破坏 ；PS ；PS中图分类号 ：Q945.11 文献标识码 ： A 文章编号 ：1000-1700（2016）05-0513-07Research Progress of Photoinhibition Mechanism of PS and PS ofHigher PlantsLI Tian-lai, LU Tao, LIU Yu-feng, QI Ming-fang, SUN Zhou-ping(College of Horticulture/Key Laboratory of Ministry of Education/Collaborative Innovation Center of Protected Vegetable Surrounds Bohai GulfRegion, Shenyang Agricultural University, Shenyang 110161, China）Abstract： Higher plants use light energy for photosynthesis, however, photoinhibition of photosystems (PS and PS ) occurswhen the light energy absorbed by antenna pigment exceeds the capacity of the photosynthetic apparatus. In the twophotosystems, PS is the original part of photoinhibiton, and is in danger of inhibition and even destruction under many adversecircumstance stresses. Furthermore, PS will also encounter photodamage under the specific environmental stress. We reviewed thephotoinhibiton and photo-protection mechanisms of PS ,the photoinhibiton mechanism of PS , as well as D1 protein turnoverand PS repair circulation, respectively. Besides, we analyzed the photo -damage mechanisms and differences between twophtotsystems' reaction centers. Finally, we expected the further researches in the future.Key words： photoinhibition; photodamage; PS ; PS沈阳农业大学学报 ，2016，47(5)：513-519Journal of Shenyang Agricultural University李天来 ，路 涛 ，刘玉凤 ，等 .高等植物 PS 和 PS 光抑制机理的研究进展 J. 沈阳农业大学学报 ，2016，47（5）：513-519.http：/www.syauxb.comDOI:10.3969/j.issn.1000-1700.2016.05.001第 47 卷沈阳农业大学学报- -要的研究热点6,18-21。 一般来讲 ，当经 PS 流向 PS 的电子超过 PS 还原侧电子受体所能接受的数量时 ，此时强光对 PS 非常有害22。许多逆境条件下 ，植物的两个光系统都会受到抑制 ，不应当仅将 PS 光抑制看成 PS 光破坏的一种防御机制 ，而应该弄清 PS 光抑制机理并更尽可能避免 PS 受损22-23。 先前有许多研究指出 PS的光抑制与活性氧 （ROS）的产生有关 ，特别是 ROS 会抑制 D1 蛋白的重新合成24-25；此外 ，许多 ROS 清除剂如过氧化物酶和过氧化氢酶等可以有效保护光系统免受光损伤26-27。 因此 ，本研究分别总结和综述了植物两个光系统 PS 和 PS 发生光抑制现象的机理及其与活性氧的关系 ， 以期为今后深入研究光抑制机理及光破坏防御机制提供理论参考 。1 PS 的光抑制与光破坏防御机理1.1 PS 光抑制的发生机理PS 光抑制大都发生在低温强光条件下 （也有例外 ），对叶片进行低温黑暗或常温强光处理 ，不会导致PS 发生明显光抑制 ，而对提纯类囊体膜进行低温或强光处理 ，PS 发生明显光抑制 ，且在耐冷和冷敏感型植物中无差别 ，这表明 PS 对光敏感 ；而叶片中有相应的保护机制 ，只有当这种保护机制在特定温度下失活时才会发生 PS 光抑制28-29。 因此 ，光照是 PS 发生光抑制的根本因素 ，温度是 PS 发生光抑制的必要条件 ，当温度高于或低于临界温度时植物才会发生 PS 光抑制17，30。光合电子传递链 （PETC）是将电能转变为活跃化学能的过程 ，是植物细胞内最主要的能量来源 ，同时也是光合电子传递和光合磷酸化的重要连接 ，也是将氧化还原反应与生物化学反应关联起来的重要过程 ，但当光照过强而导致激发态叶绿素不能驱动光化学反应时 ， 过度光量子会诱导光抑制发生并通过 PETC 在叶绿体中产生大量 ROS，如单线态氧 （1O2）和超氧阴离子 （O2·），并通过非酶促和酶促反应产生过氧化氢 （H2O2），后者在有还原态金属离子存在情况下经 “Fenton”反应转变成羟基自由基 （·OH）31-32，并破坏光合机构 ，其中就包括 PS 。此外 ，研究表明有氧条件下 ，活性氧清除剂能有效缓解 PS 光抑制程度33，但当大量活性氧无法被清除时 ，PS光抑制程度会加剧 ，这表明 PSI 光抑制是由活性氧积累造成的7。甲基紫精 （MV）在光下介导 PS 受体侧铁硫簇 （Fe-S）与 O2间电子传递 ，从而消除还原性 Fe-S 并产生 O2·。ROS 具有很强的破坏性 ，光下离体类囊体加入 MV34和暗中离体类囊体加入 H2O230后 PS 光抑制并未被加剧 ，说明 O2·和 H2O2不是导致 PS 光抑制发生的直接原因 ； 而离体类囊体膜的 PS 活性在光下遭受 H2O2严重破坏 ，表明光下 PSI 受体侧 Fe-S 的还原态是 PS 发生光抑制所必须的32。 因此 ，所有影响铁 Fe-S 或 H2O2含量的因子如低温或低温弱光7，35等均影响 PS 光抑制 ，而严重逆境还会导致 PS 反应中心色素分子 P700+受破坏36或核心蛋白受损37。1.2 PS 光破坏防御研究表明 PS 和 PS 间的电子传递体 ，尤其是质体醌 （PQ）库 ，是确保 PS 和 PS 间激发态平衡的理想氧化还原传感部件 ，并且可能是环境胁迫下感应氧化还原反应的初始位点38。 当光照强度增加时 ，受跨膜质子势 （pH）调控的细胞色素 （Cyt）b6/f 复合体通过 PS 电子供体的快速氧化还原可减少 PQ 向 PC 传递电子39；而在缺失 Cytb6/f 复合体的突变体植株中发现 ，PS 中心对光抑制极度敏感 ，因此 PS 的光敏性与 Cytb6/f 复合体的调控相关 ，Cytb6/f 复合体可以确保光合电子的正常传递及避免 PS 发生不可逆损伤40。PETC 中的梅勒 （Mehler）反应对 PS 也有重要的光保护作用 ，其过程是 1 分子 O2在 PS 还原侧被 PSII中由 2 分子水形成的电子经光致还原作用形成 2 分子水 ， 其主要功能是清除 O2·和 H2O2从而避免其破坏叶绿体中的反应 ，并且还能消耗 PS 激发能和 PS 中的电子 ，从而使 PS 保持在一个相对氧化状态并在 PS 还原侧保护其免受破坏 。 一旦 PS 受体侧电子受体受抑 ，PETC 中的过剩电子会严重抑制 PS 和 PS 。 因此 ，PETC 再平衡可有效缓解植株的光抑制或光破坏程度41。此外 ，PS 的修复是个非常复杂的生理过程并受诸多因子的影响 ，如蛋白组装 ，跨类囊体膜 pH 及电子传递体的氧化还原状态等 。 所以有必要对 PS 的修复机制进行深入而精细的研究 。2 PS 的光抑制机理PS 位于类囊体膜内侧 ，对光敏感 ，大量研究表明 ，中等强度光照下光抑制不明显 ，但强光下植株会表现514李 天来等 ：高等植物 PS 和 PS 光抑制机理的研究进展第 5 期 - -出明显的光抑制 ，如西葫芦 、小麦 、番茄等植物中代表 PS 反应中心活性的 Fv/Fm 极显著降低42-44，光照强度越高 ，胁迫时间越长 ，PS 受损程度越大45。 此外 ，研究表明强光直接抑制 PS 反应中心关键蛋白 D1 蛋白的生物合成从而造成光破坏46；而其他非生物胁迫 ，如高盐或低温 ，则主要抑制 PS 的修复3，47；热胁迫阻滞 D1 蛋白重新合成而抑制 PS 修复从而间接加剧 PS 光破坏程度44，48。而对光抑制敏感性较低的植物通过减少 PS 损伤 ，增强 PS 修复或二者兼有的方式减弱光抑制程度 ；此外 ，较低水平的光抑制还与 PS 的快速修复和 D1 蛋白快速周转有很大的关系49。2.1 PS 反应中心 D1 蛋白周转及 PS 修复循环高等植物的 PS 蛋白复合体由捕光天线复合体 （LHC ），放氧复合体 （OEC），外周天线蛋白和核心天线蛋白 ，核心蛋白 D1 和 D2 蛋白等 25 个大亚基构成39。其中 D1 蛋白位于 PS 反应中心并由叶绿体核基因 psbA编码 ，其光破坏可看成是 PS 复合体的主要受损位点或 PS 发生光破坏的起因 。D1 蛋白不但参与光合电子传递 ，还是 PS 反应中心各种辅因子的结合位点 ，植物中的 D1 蛋白处于不断降解与合成中 ，即 D1 蛋白周转 。 在生物进化过程中 ，植物叶绿体类囊体上的 D1 蛋白周转是一种特殊的破坏和修复机制 ，从而保证 D1 蛋白的快速降解和合成 ：（1）光诱导类囊体堆垛区 PS 核心蛋白发生磷酸化 ；（2）强光导致 D1 蛋白受损 ，PS 发生失活 ，失活 PS 反应中心在类囊体膜上积累 ；（3）失活 PS 从堆垛区转移到间质片层 ，PS 双体发生单体化并脱离 LHCII；（4）D1 蛋白在间质片层重新合成 ， 受损 D1 蛋白发生去磷酸化并降解 ；（5）降解 D1 蛋白后的 PS 重新结合新合成的 D1 蛋白 ；（6）重新组装 PS 及 CP43；（7）完整 PS 迁移回类囊体堆垛区并发生双体化 ，随后在磷酸化酶作用下发生磷酸化重新形成具有正常功能的 PS52-54。 该过程中D1 蛋白的降解受一些限速酶的调控 ：首先 ，FtsH 金属酶参与受损 D1 蛋白清除和裂解 ，而 FtsH 是一种高度有序的蛋白酶并且可能被分离 ，因此在非生物胁迫下可能失去酶活性50；其次 ，受损 D1 蛋白的降解过程中还需Deg 家族蛋白酶参与 ， 叶绿体中 Deg 蛋白酶的翻译与 D1 蛋白的合成及修复有关并对光致氧化作用敏感 ，因此它也可能是光破坏的靶位点46；此外 ，由于前体 D1 蛋白在类囊体膜上合成并随后组装到膜上 ，而 D1 蛋白加工也是在类囊体膜上进行的 ，故 D1 蛋白加工可能受到膜流动性的强烈影响 ，而类囊体膜的流动性又受温度影响 。 研究表明 ，低光照条件下也会发生 D1 蛋白周转 ，且 D1 蛋白周转的速率与光强成正比 ，但低温抑制前体 D1 蛋白合成51；强光下 ，D1 蛋白修复速率低于降解速率会累积光损伤 ，加剧光抑制程度6，54；高温胁迫则会加剧强光下植物 PS 的光破坏程度 ，甚至在高温强光交叉胁迫下植物会发生光致氧化作用和光漂白作用乃至细胞死亡43，46，55。PS 的修复主要有以下几个阶段 ：受损 D1 蛋白降解 ，前体 D1 蛋白合成 ，D1 蛋白前体插入类囊体膜并与PS 组装 ，D1 蛋白前体 C 端修饰成成熟 D1 蛋白 ，OEC 复合体与 PS 组装 ，并且 PS 的修复比 PS 的修复快速56-57。 近年对 PS 光抑制的研究表明强光胁迫直接破坏 PS ，而其他生物胁迫在引起光损伤 （光破坏 ）后特异性抑制 PS 修复 。 如烟草叶片中 ，中度热胁迫影响 PS 修复过程中的各环节58。植物可以根据类囊体膜上的能量状态动态调控 PS 周转 ， 从而平衡有活性的 PS 数量和 PS 电子受体数量 ，而且植物通过 PS 修复循环严格控制有活性的 PS 反应中心数量可以有效避免 PS 发生永久性损伤 ，从而让氧化态 PS 反应中心充分发挥淬灭过剩激发能的作用56。2.2 PS 光破坏机理PS 光破坏机理的研究一直是逆境下植物光抑制研究的重点课题 ，主要有 2 种假说或观点 。2.2.1 过剩激发能理论 该假说认为 ，PS 光抑制是由叶绿素吸收的光能而产生的过剩激发能造成的 （图 1）。逆境下 ，CO2同化受阻 ，光化学反应所能利用光能减少 ，过剩激发能产量增加 ，导致三线态 P680（3P680）产生 ，3P680与氧结合又生成1O2，两种强氧化剂直接破坏光合色素或 D1 蛋白 ，最终分别造成了受体侧和供体侧的光破坏59-61。2.2.2 锰假说 光合水裂解时 ，PS 吸收 P680的一个光子 ， 电荷发生分离 ， 得到具强氧化还原电势的 P680+氧化 Yz形成 YzOX，进一步氧化锰簇 ，推动锰簇由 S0S1，S1S2，S2S3，S3S4S0的动态周转 。 从 S0开始 ，当 PS 对P680相吸收 4 个光子后 ，锰簇在积累 4 个氧化还原当量基础上 ，最终在 S3S4S0过程中放氧62。 可以说锰簇对植物光合放氧非常重要 ，在光抑制过程中也发挥重要作用 。 根据锰假说 ，光抑制过程分两步 （图 2）：第一步 ，光尤其紫外光或蓝光促进激发态锰簇去激发成不可逆状态 ，1 个锰离子从有活性 PS 复合体的 OEC 复合体脱离同时导致 OEC 复合体失活 ；当 OEC 复合体失活后 ，强氧化态 P680+或长期存在并氧化反应中心或与 QA-结合515第 47 卷沈阳农业大学学报- -最终产生1O2；第二步 ，天线色素吸收的过剩激发能诱导 PS 光化学中心在光下发生二次失活 。 并且胞内 ROS如 H2O2和1O2，通过抑制叶绿体 psbA 基因的转录和翻译而加剧光破坏程度40。这两种理论的区别主要是关于 ROS 是直接还是间接破坏 PS ； 过剩激发能的吸收由叶绿素还是锰簇吸收 ；以及光破坏是否伴有 OEC 破坏等这几方面 。近年来利用光抑制发生光谱技术发现 ，PS 光破坏与叶绿素和锰簇吸收光谱不尽一致 ，因此学术界一般认为锰假说和过剩激发能假说共存 。2.3 PS 与 ROS 产生ROS 对整个光合机构有重要作用 ， 植物体内 ROS 的产生与光抑制密切相关 ，ROS 含量的增加是植物对许多生物和非生物胁迫的快速响应 。 ROS 的积累除对 PS 外 ，还对光合系统中的 PS ，碳还原循环中的相关酶及碳水化合物代谢等极其有害63。 如高温干旱胁迫促进 ROS 产生 ，而大量 ROS 不但阻碍 D1 蛋白的生物合成 ，还会氧化叶绿体甚至整个细胞60。 在光抑制发生过程中 ，强光驱动光合电子传递 ，当电子产量超过 Calvin 循环所能吸收的能力时 ，多余的电子将氧还原产生 O2·；此外 ，强光导致 PS 产生过剩能量 ，从而产生1O2。 而 O2·和1O2都是强氧化性物质 ，它们会造成蛋白在翻译水平上失活64-65。通过分别研究植物细胞的光破坏和光修复发现 ROS 主要抑制 PS 的修复而不是直接破坏 PS 从而减弱植物 PS 的修复能力40。 此外 ，光抑制程度的加剧也是由于受损 PS 修复能力受抑而不是由于 PS 光破坏程度增加而造成的66-67，这也说明 ROS 主要抑制 PS 的修复过程 。ROS 还是植物中重要的信号分子 ，强光处理后植物抗氧化基因的上调表达说明 ROS 可能引发细胞核信号从而避免光氧化损伤 ，并且通过铁氧还蛋白或 ROS 介导的氧化还原信号可以在 PS 受体侧检测到68。 由于不同研究中关于 ROS 在植物防御不同逆境如冷害 、强光 、高温15，49，69等中的作用不同 ，故近年来关于 ROS 的产生及其清除始终是热点 。 当然植物长期进化过程中 PS 和 PS 已然形成不同的机制以克服光抑制积累的危害 ，其中包括植株形态学变化 、电子传递 、活性氧清除机制等等一系列防御机制 ，在本研究中就不详述 。2.4 PS 光抑制现象的意义在生理水平上 ，很难准确评估光抑制的确切意义 。 传统观点认为光抑制是一种有害机制 ：如严重逆境胁迫下 ，一旦植株保护机制失去其保护能力或被严重抑制以至其修复速率不足以修复光系统时 ，光抑制会导致植物光合生产力的减弱 ，因此一些研究认为逆境直接破坏 PS70。 但近年来 ，新学说认为光抑制现象是植物对环境的一种应激性反应 ，部分学者认为逆境仅仅破坏了 PS 的修复过程 ：如 SONOIKE58提出 PS 光抑制具有调控作用 ，它可以通过减少线性电子传递从而保护 PS 免受破坏 ；JUVANY71认为强光条件下 D1 蛋白生物合成能力降低则是植物的一种保护性机制 。 因此 ，关于光抑制是起保护还是破坏作用是比较难区分的 ，既可以认为光抑制破坏 PS ，也可认为植物通过光抑制避免 PS 失活 。 而现在需要解决的问题是在特定逆境下 ，PS 光抑制应该作为一个破坏过程还是应该将其看作是一种保护机制 。图 1 PS 光抑制的过剩激发能假说12Figure 1 A hypothetical schemel for photoinhition ofPS upon excess excitation energy12图 2 PS 光破坏的锰假说模型57Figure 2 A model of manganese (Mn) release from thePS II complex for photodamage to PS57516李 天来等 ：高等植物 PS 和 PS 光抑制机理的研究进展第 5 期 - -3 展望综上所述 ，植物光合机构中 PS 和 PS 的光抑制机理的研究已然取得了重大突破 ，但是仍有许多阐明光破坏和光保护机理的工作要做 。PS 反应中心 P700和 PS 反应中心 P680受光破坏的微观机理非常复杂 ，这两个反应中心复合物各分子受损的前后顺序及相互关系如何 ；两个受损反应中心分别与两个具有活性的反应中心间的作用机制 ；特定胁迫条件下 PS 光破坏位点 ，及其光破坏作用与植株体内光抑制作用 ，尤其是 D1 蛋白周转和 PS 修复循环是否一致 ；PS 和 PS 相应的抑制和防御基因的定位及其表达 ；ROS 代谢及其如何调控PS 周转等均有待系统而深入的研究 。随着活体成像 、叶绿素荧光分析 、蛋白质组学 、基因组学及细胞信号转导技术研究的应用及深入 ，相信在研究植物两个光系统的光抑制方面具有广阔的前景 。 此外 ，关于光抑制机理的基础性研究对今后抗性品种选育 、推广提供理论支持 ，其意义远大 。参考文献 ：1 KOK B.On the inhibition of photosynthesis by intense lightJ.Biochim Biophys Acta,1956,21(2):234-244.2 TYYSTJARVI E.Photoinhibition of photosystem IIJ.Int Rev Cell Mol Biol,2013,300(1):243-303.3 王彩娟 ,李志强 ,王晓琳 ,等 .室外盆栽条件下盐胁迫对甜高粱光系统 II 活性的影响 J.作物学报 ,2011,37(11):2085-2093.4 郭延平 ,陈屏昭 ,张良诚 ,等 .缺磷胁迫加重柑桶叶片光合作用的光抑制及叶黄素循环的作用 J.植物营养与肥料学报 ,2003,90(3):359-363.5 管雪强 ,赵世杰 ,李德全 ,等 .干旱胁迫下抑制光呼吸对 赤霞珠 葡萄光抑制的影响 J.园艺学报 ,2004,31(4):433-436.6 李志真 ,刘东焕 ,赵世伟 ,等 .环境强光诱导玉簪叶片光抑制的机制 J.植物生态学报 ,2014,38(7):720-728.7 张子山 ,杨 程 ,高辉远 ,等 .低温光抑制恢复过程中黄瓜叶片 PS 活性及其电子传递对 PS 的影响 J.应用生态学报 ,2012,23(4):1049-1054.8 GAO S,NIU J,CHEN W,et al.The physiological links of the increased photosystem II activity in moderately desiccated Por-phyra haitanensis (Bangiales,Rhodophyta) to the cyclic electron flow during desiccation and re-hydrationJ.Photosynth Res,2013,116(1):45-54.9 GERGANOVA M,POPOVA A V,STANOEVA D,et al.Tomato plants acclimate better to elevated temperature and high lightthan to treatment with each factor separatelyJ.Plant Physiol Biochem,2016,104(4):234-241.10 TU W,LI Y,LIU W,et al.Spring ephemerals adapt to extremely high light conditions via an unusual stabilization of photosys-tem IIJ.Front Plant Sci,2015,103(6):1189-1193.11 MURATA N,ALLAKHVERDIEV S I,NISHIYAMA Y.The mechanism of photoinhibition in vivo:re-evaluation of the roles ofcatalase,alpha-tocopherol,non-photochemical quenching,and electron transportJ.Biochim Biophys Acta,2012,1817(8):1127-1233.12 TAKAHASHI S,MURATA N.How do environmental stresses accelerate photoinhibition?J.Trends Plant Sci,2008,13(4):178-82.13 RAGNI M,AIRS R L,HENNIGE S J,et al.PS photoinhibition and photorepair in Symbiodinium (Pyrrhophyta) differs betweenthermally tolerant and sensitive phylotypesJ.Marine Ecology Progress Series,2010,406(44):57-70.14 黄 伟 .环式电子传递在植物抗环境胁迫过程中的重要作用 D.合肥 :中国科技大学 ,2012.15 SCHRAMEYER V,KRA¨MER W,HILL R,et al.Under high light stress two Indo-Pacific coral species display differential pho-todamage and photorepair dynamicsJ.Marine Biology,2016,163(8):1-13.16 FO¨RSTER B,OSMOND C B,POGSON B J.Improved survival of very high light and oxidative stress is conferred by sponta-neous gain-of-function mutations in ChlamydomonasJ.Biochimica et Biophysica Acta (BBA)-Bioenergetics,2005,109(1):45-57.17 TERASHIMAI,FUNAYAMA S,SONOIKE K.The site of photoinhibition in leaves of Cucumis sativus L.at low temperatures isphotosystem I,not photosystem IIJ.Planta,1994,193(2):300-306.18 胡文海 ,张斯斯 ,闫小红 .长期遮荫后全光照对羊踯躅叶片光抑制及光保护机制的影响 J.井冈山大学学报 ,2014,35(5):42-46.19 徐婷婷 .光与低温复合胁迫下杨梅叶片光抑制的分子调控机理研究 D.临安 :浙江农林大学 ,2015.20 卫丹丹 .低温胁迫下甜菜碱对番茄叶片光合作用的保护机制 D.泰安 :山东农业大学 ,2016.21 胡文海 ,张斯斯 ,肖宜安 .两种杜鹃花属植物对长期遮阴后全光照环境的生理响应及其光保护机制 J.植物生态学报 ,2015,39(11):1093-1100.22 HUANG W,ZHANG S B,ZHANG J L,et al.Photoinhibition of photosystem I under high light in the shade-established tropicaltree species Psychotria rubraJ.Frontiers in plant science,2015,213(6):106-118.517第 47 卷沈阳农业大学学报- -23 张子山 .低温弱光胁迫下黄瓜叶片光系统 与光系统 的相互作用 D.泰安 :山东农业大学 ,2013.24 王 芳 ,杨 莎 ,郭 峰 .钙对花生幼苗生长 ,活性氧积累和光抑制程度的影响 J.生态学报 ,2015,35(5):1496-1504.25 邵瑞鑫 ,李蕾蕾 ,郑会芳 ,等 .外源一氧化氮对干旱胁迫下玉米幼苗光合作用的影响 J.中国农业科学 ,2016,49(2):251-259.26 刘 婧 ,毕焕改 ,李清明 .土壤湿度对低温下黄瓜幼苗光合作用及抗氧化酶活性的影响 J.植物生理学报 ,2015,51(12):2247-2254.27 王 允 ,张 逸 ,刘灿玉 .干旱胁迫下外源 ABA 对姜叶片活性氧代谢的影响 J.园艺学报 ,2016,43(3):587-594.28 IVANOV A G,ALLAKHVERDIEV S I,HUNER N P,et al.Genetic decrease in fatty acid unsaturation of phosphatidylglycerolincreased photoinhibition of photosystem I at low temperature in tobacco leavesJ.Biochim Biophys Acta,2012,1817(8):1374-1379.29 TERASHIMA I,NOGUCHI K,ITOH-NEMOTO T,et al.The cause of PSI photoinhibition at low temperatures in leaves of Cu-cumis sativus,a chilling-sensitive plantJ. 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