拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制研究进展.pdf

园艺学报， 2018， 45 (9)： 1727 1738. Acta Horticulturae Sinica doi： 10.16420/j.issn.0513-353x.2018-0496； http： /www. ahs. ac. cn 1727 收稿日期 ： 2018 08 08； 修回日期 ： 2018 09 04 基金项目 ： 国家重点基础研究发展计划（ 973 ）项目（ 2012CB113900） ；中央高校基本科研业务费重点项目（ XDJK2017B036） * 共同第一作者 * 通信作者 Author for correspondence（ E-mail： swutql163.com） 拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制研究进展 王小权*，李晟男*，张俊利*，王志敏，魏大勇，汤青林*（西南大学园艺园林学院，南方山地园艺学教育部重点实验室，重庆市蔬菜学重点实验室，重庆 400715） 摘 要： 十字花科植物花序发育受内源因子和外界环境等多种因素调控，其中开花基因和植物激素起着至关重要的作用，最近发现糖也是该调控网络的核心因子。综述了拟南芥和十字花科蔬菜中开花基因、激素和糖等内源因子调控花序发育的分子机制，并对未来的研究方向进行了展望，为十字花科蔬菜花序发育调控及分子育种提供借鉴。 关键词： 十字花科；花序发育；开花调控；植物激素；糖 中图分类号： S 63； S 603.2 文献标志码： A 文章编号： 0513-353X（ 2018） 09-1727-12 Progress in Regulation Mechanism of Inflorescence Development in Arabidopsis and Cruciferous Vegetables WANG Xiaoquan*， LI Shengnan*， ZHANG Junli*， WANG Zhimin， WEI Dayong， and TANG Qinglin*（ College of Horticulture and Landscape Architecture， Southwest University； Key Laboratory of Southern Mountain Horticulture， Ministry of Education， Key Laboratory of Olericulture， Chongqing 400715， China） Abstract： Inflorescence development of cruciferous plants is regulated by many factors including endogenous genetic and external environmental cues. Both flowering regulatory genes and phytohormones play crucial roles during this developmental stage. Recently， the signal factor of sugar is regarded as another core regulator of plant branching. In this paper， we summarized the molecular mechanisms of genes， hormones and sugars in the inflorescence development of Arabidopsis and cruciferous vegetables. Additionally， we discussed the future research interests and directions. It provides valuable information for futher studies of inflorescence development and quality breeding in cruciferous vegetables. Keywords： cruciferae； inflorescence development； flowering regulation； plant hormone； sugar 十字花科植物花序发育影响植株的形态建成、产量和品质。十字花科蔬菜包括甘蓝类、白菜类、芥菜类和萝卜类等。其中，甘蓝类蔬菜是十字花科中变种成员较多的一类，包括结球甘蓝、花椰菜、青花菜、皱叶甘蓝、紫甘蓝、抱子甘蓝、羽衣甘蓝和球茎甘蓝等。花序发育包括花序形成时间，分枝结构、分枝数量、分枝长度和分枝角度等。例如，花椰菜食用器官为幼嫩的花茎和花芽，花茎（花序）的分枝角度和分枝数量会直接影响花球的紧实度和大小，花茎分枝角度大则花球较为松散，花 Wang Xiaoquan， Li Shengnan， Zhang Junli， Wang Zhimin， Wei Dayong， Tang Qinglin. Progress in regulation mechanism of inflorescence development in Arabidopsis and cruciferous vegetables. 1728 Acta Horticulturae Sinica， 2018， 45 (9)： 1727 1738. 茎分枝数量多则花球产量较高。再如，结球甘蓝在包球期如果花薹（花序）抽生过早则会影响叶球的产量和品质；在制种时若花序分枝数量少又会影响花朵数量和种子产量（朱晓炜 等， 2017） 。 花序分生组织是花序发育基本前提，决定着花序发育，花序分生组织又能启动花分生组织发育（ Cai et al.， 2016； Li et al.， 2017） 。花序发育及分枝的调控网络涉及多条途径，取决于多种调控因子，例如糖、光信号、激素等（ Hofmann， 2009； Bongers et al.， 2014； Chew et al.， 2014； Leduc et al.， 2014） 。最近， Wang 和 Jiao（ 2018）综述了植物茎细胞命运与分生组织形态，并且阐明转录因子和激素对花序发育和侧生分枝调控起着重要作用。迄今为止，有关十字花科植物花序发育研究主要集中于拟南芥，对十字花科蔬菜的花序发育仅有很少报道。本文主要从开花调控基因、植物激素、糖等方面综述了拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制，为深入研究甘蓝类、白菜类、芥菜类和萝卜类等蔬菜花序发育调控提供借鉴。 1 调控花序发育的基因家族 1.1 花分生组织特征基因调控花序发育 拟南芥 TERNIMAL FLOWER 1（ TFL1） 、 LEAFY（ LFY）和 APETALA 1（ AP1）是花分生组织特征基因，它们之间的对抗性互作可调节花序分枝方式（ Ma et al.， 2017b） 。拟南芥 TFL1 在主花序分生组织和侧生花序分生组织中均特异性表达。在甘蓝型油菜中 TFL1 也是调控花序性状的关键基因，在亲缘关系较近的甘蓝中很可能也具有类似功能（ Li et al.， 2018） 。 LFY 和 AP1 在拟南芥幼嫩的花分生组织中大量表达（ Winter et al.， 2015） 。 TFL1 功能丧失会使拟南芥提早开花，导致主花序分生组织和侧生分生组织转化为花分生组织，同时伴随着 LFY 和 AP1 异位表达。相反， TFL1 转基因超表达会延迟拟南芥开花，花序分枝增多， LFY 和 AP1 的上调表达会延迟（ Cheng et al.， 2018） 。 拟南芥中 AP1 蛋白及其同系物 CAULIFLOWER（ CAL）和 FRUITFULL（ FUL）能抑制 TFL1基因表达（ Parcy et al.， 2002） ，而 LFY 蛋白可促进 TFL1 的表达（ Serrano-Mislata et al.， 2017） 。 LFY同源基因可能具有两种功能：促进分生组织生长和调节花特性（ Moyroud et al.， 2010） 。在不同调控环境下，这两种功能中各占据的优势或主导地位不同，花序分枝和发育结构也会不同。此外，拟南芥 ARGONAUTE1（ AGO1） 能抑制 TFL1 基因的表达， 调节花序发育 （ Fernández-Nohales et al.， 2014） 。拟南芥 XAANTAL2（ XAL2/AGL14）也能结合到 TFL1 基因调控区域。超量表达 AGL14 会使 TFL1和 WUSCHEL（ WUS）基因上调表达，从而影响拟南芥花分生组织的维持和决定，转向花序发育（ Pérez-Ruiz et al.， 2015） 。 1.2 开花时间基因调节花序形态建成 拟南芥 SUPPRESSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS 1（ SOC1） 、 SHORT VEGETATIVE PHASE（ SVP） 、 AGAMOUS-LIKE 24（ AGL24）和 SEPALLATA 4（ SEP4）属于 MADS-box 转录因子，能调控开花时间，也能以冗余方式直接抑制新生花分生组织中的 TFL1 表达，这些 MADS-box基因的同系物在水稻中具有类似调控功能，也能通过调节 TFL1 同源基因来确定稻穗分枝，由此暗示它们在拟南芥和水稻等不同物种中功能保守 （ Liu et al.， 2013） 。 在拟南芥的 1 个四突变体 （ soc1-2、agl24-3、 svp-41 和 sep4-1 同时发生突变）中，主花序可以不断产生 2 级和 3 级分枝，形成大量的侧生花序。拟南芥 SVP、 SOC1、 AGL24 或 SEP4 能与 AP1 相互作用，并直接结合到 TFL1 基因区域，调节 TFL1 的表达，其中 SVP 是抑制花序顶端 TFL1 表达的主要调控因子（ Liu et al.， 2013） 。 王小权，李晟男，张俊利，王志敏，魏大勇，汤青林 . 拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制研究进展 . 园艺学报， 2018， 45 (9)： 1727 1738. 1729 在拟南芥新生花分生组织中， SVP、 SOC1 和 AGL24 的表达被 AP1 下调至适当的水平，以防止花分生组织向花序结构逆转（ Liu et al.， 2007） 。拟南芥 SVP、 SOC1 和 AGL24 在特定发育时期维持适度的表达水平，它们具有双重作用（ Yu et al.， 2004） 。一方面，它们与拟南芥 SEP4 功能冗余且能与 AP1 相互作用，抑制目的基因 TFL1 的表达； SEP4 仅在没有 SOC1、 AGL24 和 SVP 的情况下直接抑制 TFL1 表达（ Liu et al.， 2013） 。另一方面，拟南芥 SVP、 SOC1 和 AGL24 也直接抑制另一个 E 类花器官特征基因 SEPALLATA3（ SEP3）的表达，其与 LFY 相互作用以激活 B 类和 C 类基因的表达，从而防止花分生组织过早分化，以确保花器官的适时形成和发育（ Wu et al.， 2012） 。综上表明：拟南芥 SVP、 SOC1 和 AGL24 通过精细的分子机制调控花序发育。此外，花椰菜 BoFLC2 在维持营养生长中起重要作用， 也能够抑制开花和花序发育 （ Ridge et al.， 2015） 。 最近发现， 芥菜 SOC1不仅影响开花时间，还会促进植株侧生分枝和花序发育（ Tyagi et al.， 2018） 。 1.3 ALOG 家族蛋白介导花序发育 ALOG 家族蛋白能参与介导拟南芥花序发育， 它们在水稻和番茄中也具有类似功能 （ MacAlister et al.， 2012； Yoshida et al.， 2013） ，暗示它们在十字花科蔬菜中可能功能保守。例如， TAWAWA1（ TAW1）是 ALOG 家族蛋白成员，能维持水稻花序分生组织的不确定性生长和抑制确定性小穗分生组织，从而调节花序结构（ Yoshida et al.， 2013） 。 TAW1 下调表达会导致小花序，且初级分枝数减少； 而 TAW1 上调表达导致分枝增多。 TAW1 也会通过促进 SVP表达从而调控花序形态建成 （ Yoshida et al.， 2013） 。在拟南芥中也具有同样的调控模式，而拟南芥中 SVP 可在花分生组织中抑制 SEP3及其下游花器官特征基因（包括 AGAMOUS）的表达（ Liu et al.， 2009） 。 LIGHT-DEPENDENT SHORT HYPOCOTYLS 3（ LSH3）和 LSH4，又称为 ORGAN BOUNDARY 1（ OBO1）和 OBO4，是拟南芥 11 个 ALOG 家族成员中的 2 个（ Cho & Zambryski， 2011； Takeda et al.， 2011） 。 LSH3 和 LSH4 均在拟南芥茎尖分生组织和侧生器官的边界处表达，这与番茄中TERMINATING FLOWER（ TMF）编码另一种 ALOG 家族蛋白的表达模式相似（ MacAlister et al.，2012） 。表达 LSH3 的特定细胞被切除后，会导致 SAM 和侧生器官的消失。 LSH3 和 LSH4 的组成型表达会在花中产生异位分生组织和嵌合花器官（ Cho & Zambryski， 2011； Takeda et al.， 2011） 。拟南芥 LSH 与 CUC（ CUP-SHAPED COTYLEDON）蛋白之间的潜在互作关系，类似于番茄 TMF 与AN，它们也可调节拟南芥中分生组织的维持和器官发生。然而，敲除拟南芥 LSH3 和 LSH4 不会导致明显的表型变化（ Takeda et al.， 2011） 。此外，甘蓝类蔬菜中青花菜和花椰菜 UFO、 TFL、 AP1和 CAL 等相关基因表达分析也暗示： 花序和花球发育很可能与 ALOG 家族相关 （ Duclos & Björkman，2008） 。以上表明： ALOG 家族成员在拟南芥、水稻和番茄中具有相似功能，暗示水稻、番茄 ALOG家族的研究对拟南芥、甘蓝等其他十字花科蔬菜具有借鉴作用。因此，深入研究 ALOG 家族其他成员或互作伴侣，有利于深入了解十字花科植物花序发育分子调控。 2 激素对花序发育的调控作用 2.1 生长素介导的花序发育 生长素在拟南芥分枝原基中的含量决定花序分生组织侧枝上具有花特征的分枝分生组织的形成（ Benková et al.， 2003； Heisler et al.， 2005） 。 在拟南芥早期花原基中， 生长素激活的 AUXIN-RESPONSE FA C TO R（ ARF）基因（ MP）直接诱导 LFY 及两种 AP2 同源转录因子 AINTEGUMENTA（ ANT）和Wang Xiaoquan， Li Shengnan， Zhang Junli， Wang Zhimin， Wei Dayong， Tang Qinglin. Progress in regulation mechanism of inflorescence development in Arabidopsis and cruciferous vegetables. 1730 Acta Horticulturae Sinica， 2018， 45 (9)： 1727 1738. AINTEGUMENTA-LIKE6 / PLETHORA3（ AIL6/PLT3）的表达（ Yamaguchi et al.， 2013） 。 LFY 在决定花分生组织特性方面起重要作用， 而 ANT 和 AIL6 为花原基生长必需 （ Krizek， 2009； Krizek & Eaddy，2012） ， MP 在拟南芥早期花原基中协调发育特征和分生组织生长（ Krogan et al.， 2016； Carey & Krogan， 2017） 。拟南芥 LFY 也参与生长素途径的反馈调节，调控相关基因表达，抑制一些生长素生物合成的基因表达（ Moyroud et al.， 2011； Li et al.， 2013； Winter et al.， 2015） ，但促进生长素运输调控因子 PINOID（ PID）表达（ Yamaguchi et al.， 2013） 。因此， LFY 和生长素途径之间的相互作用将生长素信号整合到调控网络中，决定拟南芥花序分枝。最近 Shen 等（ 2018）揭示了生长素相关基因调控甘蓝型油菜分枝的机制，提示生长素在亲缘关系较近的十字花科蔬菜中具有类似功能。 生长素在拟南芥花序分枝调控中的间接作用已有初步探究，在芽生长的不同阶段都具有调控作用（ Dun et al.， 2006； Domagalska & Leyser， 2011； Waldie et al.， 2014） 。 Sachs（ 1975）提出生长素流动通道模型，创建了极性生长素运输（ PAT）系统，并在分子水平上得到证实（ Brewer et al.，2009； Crawford et al.， 2010） 。生长素通过极性生长素传输流（ PATs）从拟南芥茎尖向根部移动。PIN-FORMED（ PIN）蛋白是生长素运输的重要组成部分，其亚细胞定位的极性控制着 PATs 的方向（ Petrasek et al.， 2006； Wisniewska et al.， 2006） 。 PAT 的研究侧重于 PIN 蛋白（ Grunewald & Friml，2010） 。生长素通过抑制 PIN 胞吞作用（ Paciorek et al.， 2005） ，增加细胞表面 PIN 蛋白的数量和活性。独角金内酯通过调节拟南芥主芽中 PAT 间接调控生长素（ Prusinkiewicz et al.， 2009； Crawford et al.， 2010； Shinohara et al.， 2013） 。 独角金内酯促进消耗 PIN1， 减少拟南芥主茎和腋芽 PATs（ Shinohara et al.， 2013） ，从而阻抑通道化。拟南芥质膜中 PIN 蛋白转录水平和细胞内 PIN 定位受许多环境和内源因素共同调控（ Habets & Offringa， 2014） 。 Sachs 和 Thimann（ 1967）首次提出生长素调节第二信使的活性，以调控花序结构。生长素信号由几种下游信使传递，如细胞分裂素、独角金内酯和脱落酸（ Brewer et al.， 2009） 。生长素调控细胞分裂素和独角金内酯的生物合成以控制拟南芥的芽生长（ Foo et al.， 2005； Shimizu-Sato et al.， 2009） ，细胞分裂素促进分枝，而独角金内酯表现抑制效应。 2.2 独脚金内酯调控花序发育 独脚金内酯（ strigolactone）最初被确定为植物衍生的化合物，能引发寄生植物种子萌发，后来发现可促进植物与根瘤菌或丛枝菌根之间的共生相互作用（ Gomez-Roldan et al.， 2008； Al-Babili & Bouwmeester， 2015） 。独角金内酯是芽生长和茎分枝的抑制剂（ Proust et al.， 2011） 。最新文献涉及独角金内酯研究的各方面，如合成（ Zwanenburg et al.， 2016） 、根际存在形式（ Cavar et al.， 2015）及其结构活性关系（ Zwanenburg & Pospíil， 2013； Zwanenburg & Blanco-Ania， 2018） 。内酯（ Carlactone， CL） 是合成独角金内酯的关键中间体， 它由 C40 all-trans-carotene 通过酶异构化 （ D27）的复杂序列和氧化反应（ CCD7 和 CCD8）衍生而来（ Seto & Yamaguchi， 2014； Al-Babili & Bouwmeester， 2015； Flematti et al.， 2016） 。 独角金内酯依靠一种网格蛋白降低质膜中生长素因子 PIN1 的含量，快速调节生长素的运输，调节生长再分配（ Kohlen et al.， 2011） 。独角金内酯信号可触发拟南芥茎中木质部薄壁细胞质膜上的 PIN1 消耗，且与新蛋白质合成无关，但依赖于网格蛋白介导的膜转运这种快速非转录作用方式促进网格蛋白介导 PIN1 的消耗（ Shinohara et al.， 2013） 。在拟南芥根中，质膜和膜系统之间存在着 PIN1 快速循环，通过网格蛋白依赖的内吞作用从质膜中去除这些蛋白质，而这种作用通常是通过蛋白转运抑制剂（ Brefeldin A）诱导的内膜区积累来完成。 Brefeldin A 抑制 ARF-GEFs（如 gn）的活性， 阻止蛋白质再循环到质膜中， 导致质膜中蛋白质耗尽。 拟南芥茎中 PIN1 内吞作用对 Brefeldin 王小权，李晟男，张俊利，王志敏，魏大勇，汤青林 . 拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制研究进展 . 园艺学报， 2018， 45 (9)： 1727 1738. 1731 A 敏感以及 PIN1 周期仅在茎段缓慢进行。 PIN1 在细胞内储存或重新合成时插入率很低，表明稳态下茎中的循环速率很低，或者胞内间隔中 PIN1 的比例很低（ Shinohara et al.， 2013） 。 目前，人们对独角金内酯作用的分子机制知之甚少。只发现有两个基因与独角金内酯信号有关。1 个是 Max2，编码 1 个 F-box 蛋白；另 1 个是 D14，编码 1 个 / 水解酶蛋白，结合 GR24，赋予信号特异性的途径，既可以作为受体，也可以应答独角金内酯最终形成具有生物活性的产物，是配体感知及与 F-box 蛋白 D3/Max2 相互作用所必需（ Hamiaux et al.， 2012； Yao et al.， 2016； Lantzouni et al.， 2017） 。拟南芥中 D14 受体与 F-box 蛋白 Max2 共同促进 SMXL6（ Max2 LIKE6 的抑制剂） 、SMXL7 和 SMXL8 的降解（ Waters et al.， 2012； Soundappan et al.， 2015； Wang et al.， 2015） 。然而，SMXL6、 SMXL7 和 SMXL8 蛋白的生化功能尚不清楚， 最近有人提出它们起转录调节因子作用 （ Liu et al.， 2017； Ma et al.， 2017a） 。根据 Max2 的核定位以及 F-box 蛋白介导的植物激素信号通路所引起的转录变化提出以下假设：即独角金内酯通路的主要靶点也受到转录调控。拟南芥幼苗经 GR24处理后，活化基因大部分属于生长素诱导型基因，这些转录效应可能通过生长素分布变化间接介导（ Ourania et al.， 2017） 。添加独角金内酯会导致质膜中 PIN1 蛋白的快速变化。因此，茎中 Max2 下游至少有一个早期靶标不是受转录调控，而是通过一种非常敏感的应答机制。例如网格蛋白介导的内吞作用，从质膜中消除 PIN1。在拟南芥茎中，独角金内酯的反应不依赖于 TIR3 的活性，而 TIR3的活性是根中抑制网格蛋白介导的内吞作用所必需；其次，独角金内酯对茎中质膜上 PIN1 消耗的影响比根中更明显；另外，独脚金内酯对根表型的 Max2 依赖效应一般不如茎中显著。因此，茎中Max2 调控质膜中 PIN1 的机制在数量和质量上都不同于根。 独角金内酯与其他植物激素 （如生长素、细胞分裂素、 GAs 和 ABA）之间进行相互作用，但这些相互关系如何在分子水平上发挥作用尚不清楚（ Umehara et al.， 2015） 。 2.3 细胞分裂素调控花序发育 细胞分裂素是花序结构的关键调控因子，调节其分生组织活性，对植物生长发育具有重要作用（ Werner & Schmulling， 2009） 。白菜中高水平的细胞分裂素促进腋芽生长和花序发育（ Cao et al.，2017） 。细胞分裂素通过微调花序分生组织和不确定性分生组织的关键因子，影响拟南芥花序发育，调节花器官腋生分生组织的起始，将一个确定的花转变成花序（ Han et al.， 2014） 。 LONELY GUY（ LOG）编码细胞分裂素激活酶，催化细胞分裂素生物合成的最后一步。拟南芥有 9 个 LOG 同源染色体，三倍体 log3、 log4、 log7 和七倍体 log1、 log2、 log3、 log4、 log5、 log7、 log8 突变体产生较少的花分生组织，表明花序分生组织发育降低（ Kuroha et al.， 2009； Tokunaga et al.， 2012） 。 细胞分裂素通过促进拟南芥分生组织基因 WUSCHEL（ WUS）和抑制分生组织抑制因子C L AVATA 1（ CLV1）和 CLV3 来促进花序分生组织发育并影响花序结构（ Gordon et al.， 2009） 。另外，WUS 会增强细胞分裂素信号转导，形成正反馈循环（ Gordon et al.， 2009） 。细胞分裂素调控叶腋分生组织和侧生花分生组织的形成，细胞分裂素信号转导缺陷也会导致花序结构的简化（ Han et al.，2014； Wang et al.， 2014） 。最近发现，拟南芥 AP1 通过降低细胞分裂素水平来抑制侧生花序的分枝，ap1 突变的花可增强细胞分裂素信号转导，也可提高某些类型细胞分裂素的水平（ Ma et al.， 2017b） 。 细胞分裂素是由跨膜组氨酸激酶受体如组氨酸激酶 AHK2、 AHK3 和 AHK4 所感知。 拟南芥 ahk2 ahk3 ahk4 三突变体具有较少的花序分生组织， 其早期发育终止导致花序简化 （ Nishimura et al.， 2004；Savelieva et al.， 2018） 。细胞分裂素氧化酶（ CKX）在催化细胞分裂素的降解中起主要作用，超表达 CKX1 或 CKX3 的拟南芥植株中细胞分裂素含量和花序分生组织显著降低（ Werner et al.， 2003） 。进一步研究表明，拟南芥中 AP1 通过与靶基因启动子的直接结合，抑制细胞分裂素生物合成基因Wang Xiaoquan， Li Shengnan， Zhang Junli， Wang Zhimin， Wei Dayong， Tang Qinglin. Progress in regulation mechanism of inflorescence development in Arabidopsis and cruciferous vegetables. 1732 Acta Horticulturae Sinica， 2018， 45 (9)： 1727 1738. LOG1 并激活细胞分裂素降解基因 CKX3，从而降低花外部轮生体的细胞分裂素水平。 AP1 除了影响细胞分裂素稳态外，还直接下调与开花时间相关的 MADS-box 基因，以抑制次生花分生组织形成（ Joshi et al.， 2018） 。 2.4 赤霉素抑制花序分枝，油菜素内酯表现刺激效应 GA 通过调控 PIN 蛋白的丰度或激活 PIN 蛋白激酶 WAG2 的表达来促进生长素运输（ Willige et al.， 2011， 2012； Zourelidou et al.， 2014） 。 GA 和独角金内酯信号在花序分子调控机理上具有较高相似性（ Waters et al.， 2017） 。拟南芥中， GA 和 GR24 信号传导下游的转录变化，汇聚于共同基因组的转录水平（ Ourania et al.， 2017） 。在拟南芥中 GA 缺陷型突变体显示出比野生型更高的花序分枝。拟南芥 DELLA 蛋白是 GA 信号传导的主要抑制因子，隐性 della 蛋白突变体表现出花序分枝减少。 GA 和独角金内酯缺陷型双突变体表现出比单突变体更强的分枝，这表明 GA 独立于独角金内酯起抑制分枝的作用（ de Saint Germain et al.， 2013） 。独角金内酯影响拟南芥芽中 DELLA 降解；而GA 可抑制独角金内酯合成（ Bennett et al.， 2016； Ito et al.， 2017） 。另外，拟南芥 DELLA 蛋白能结合几个类 TCP 蛋白，通过调节茎尖生长调控植株高度（ Daviere et al.， 2014） 。 拟南芥油菜素内酯（ BR）缺陷型突变体表现出分枝降低（ Tong et al.， 2009） 。在拟南芥中，bri1-EMS 抑制子 1（ BES1）是油菜素内酯信号传导途径的正调控因子（ Yin et al.， 2002） 。拟南芥获得性功能突变体 bes1-D 显示较高的分枝，而 BES1-RNAi 株系的分枝比野生型更少。而且 bes1-D 突变体对油菜素内酯处理没有反应。 BES1 和其他同系物可以与 Max2 相互作用，促进 26S 蛋白酶体的BES1 泛素化和降解，并且这种降解受独角金内酯调节。遗传分析表明拟南芥 BES1 在 Max2 下游起作用，以抑制独角金内酯信号传导并促进分枝（ Wang et al.， 2013） 。 3 糖对花序分枝发育的调控作用 花序分枝受到复杂网络调控。 Kebrom 和 Mullet（ 2015）发现：除了激素调控之外，糖在拟南芥分枝发育调节中也起关键作用。糖代谢和内源激素的变化是诱导大白菜晚期抽薹和开花的关键因素（ Xia et al.， 2015） 。糖是植物生长的重要原料，一旦侧芽开始形成分枝，该分枝的持续生长需要糖的稳定供应。 糖可作为信号分子， 其中糖水平被用作侧芽发育的触发器 （ Smeekens et al.， 2010； Granot et al.， 2013） 。在拟南芥分枝生长过程中，糖的应答调控会受到光信号及激素信号网络的影响（ Evers et al.， 2011； Renton et al.， 2012） 。 根据营养学假说，芽生长伴随着茎组织中的储备淀粉的转运（ Decourteix et al.， 2008） ，糖代谢酶的活性提高 （ Rabot et al.， 2012） 和芽中糖吸收增加 （ Decourteix et al.， 2008） 以及质膜中 H+-ATPase活性提升，产生 H+/营养共转运所需的电化学梯度（ Pedersen et al.， 2012） 。与此同时，芽和木质部汁液中可溶性糖含量增加（ Decourteix et al.， 2008） 。生长素会抑制拟南芥芽中蔗糖的供应（ Henry et al.， 2011） ，蔗糖或帕拉金糖（非代谢性蔗糖类似物）作为一种“快速信号” ，在分枝去除顶尖后触发芽生长， 并抑制 BRANCHED1 的表达 （ Rabot et al.， 2012； Mason et al.， 2014） 。 糖、 激素和 microRNA是潜在的植物 Pi 饥饿反应（ PSRs）信号传导分子（ Lin et al.， 2014） 。减少蔗糖供应可以抑制 Pi 饥饿诱导（ PSi）基因的表达（ Dasgupta et al.， 2014） 。 ATP、糖和 Pi/Phi 分子之间相互影响，以协调PSRs（ Leong et al.， 2018） 。蔗糖是植物发育信号的关键因子，在调控蔬菜等植物花序结构中发挥重要作用，在复杂的分枝调控网络中应重视双糖信号传导途径的作用。 王小权，李晟男，张俊利，王志敏，魏大勇，汤青林 . 拟南芥和十字花科蔬菜花序发育调控机制研究进展 . 园艺学报， 2018， 45 (9)： 1727 1738. 1733 4 展望 十字花科蔬菜花序发育既可影响产品器官产量和品质，也会影响植株形态和制种。例如，结球甘蓝、根用芥菜、萝卜、白菜等花薹（花序）提早发育会导致食用器官品质和产量下降；青花菜、花椰菜花序分枝角度、分枝长度和分枝数量会影响花球形成的大小、形状以及紧实度。薹用芥菜、菜薹等花序发育早晚、分枝能力强弱、分枝数量会影响产品器官的收获产量。此外，在开花制种时期，若花序发育太少或发育不良，会影响开花数量和种子产量。目前有关十字花科蔬菜花序发育研究很少，虽然 AGL18 和 AGL19 可能会调控青花菜和芥菜的花序发育和开花时间（蒋炜 等， 2017；李昌满 等， 2017） ，但其详细的作用机制仍不清楚。因此，开展花序发育研究对十字花科蔬菜生产和育种均具有重要意义，但是花序调控机制较为复杂且研究较少。 花序发育及分枝调控受到多个因子相互作用，有些调控因子及作用机制已有研究，但是仍有一些不清楚。例如温度、光照等外在环境因素、植物发育信号、内源激素以及营养物质等彼此之间如何协调作用精细调控花序发育和分枝，仍需深入研究。已有研究表明开花时间基因在协调开花和随后的花序和花分生组织发育中起重要作用。例如， ALOG 家族因子调控茎尖分生组织特征（ Danilevskaya et al.， 2010） ， TFL1 通过与 bZIP 转录因子 FD 相互作用促进花分生组织特化 （ Hanano & Goto， 2011） 。然而，甘蓝等十字花科蔬菜中究竟有多少个 ALOG 家族成员，它们彼此之间的功能是否相似还是具有差异， ALOG 家族蛋白与其他已知开花调控因子（例如 SOC1、 AGL24）互作的调控机制如何，均仍不清楚。 生长素途径和 LFY 之间的相互作用和反馈调节介导花分生组织的发生及其特征， 但是生长素途径是否与花分生组织中其他保守调控因子（例如 TFL1、 AP1）相互作用，也有待深入研究。另外，PIN 家族中哪些或哪个成员参与了花序发育的生长素调控途径， 花序发育是否与 PIN 的亚细胞定位、胞间穿梭或动态平衡有关，这些问题也值得深入研究。虽然有报道认为拟南芥 AP1 可抑制 LOG1，激活 CKX3，从而抑制细胞分裂素并影响花序发育（ Joshi et al.， 2018） ，但是， LOG1 和 CKX3 之间是否存在直接的互作关系， LOG1 和 CKX3 还受 AP1 之外的哪些开花因子调节，都值得进一步探索。 尽管 F-box 编码蛋白 Max2 和水解酶蛋白编码因子 D14 为独脚金内酯的响应元件，但它们之间精细的分子作用机制仍不清楚。另外，